Der Überlieferung nach wurde Milet 1053 v. Chr. durch ionische Kolonisten neu gegründet. Durch die vier Häfen entwickelte sich Milet ab dem 8.Jh.v.Chr. zu einem bedeutenden Umschlagplatz für den Handel mit dem Orient. Purpurne Stoffe aus Milet waren ebenso wie sonstige Textilien, aber auch Wolle und Olivenöl begehrte Handelsgüter.
Milet stieg zu einer der bedeutendsten griechischen Stadt auf und übte zeitweise die Seeherrschaft über die Ägäis aus. Milet gründete über 80 Kolonien. Unter anderem aufgrund seiner weitreichenden Handelsaktivitäten und der Zahl seiner Kolonien und wurde Milet daher das Haupt Ioniens genannt.

Im 7. Jahrhundert v.Chr. kam es zu Konflikten der griechischen Städte an der Westküste Kleinasiens mit den benachbarten Reichen der Lyder und später der Perser. Im 6. Jahrhundert v. Chr. wurde die Stadt erst vom Lyderkönig Kroisos, dann von den Persern unter Kyros II. unterworfen. Ein von Milet ausgehender Aufstand der ionischen Griechen (Ionischer Aufstand) gegen das Perserreich scheiterte. Milet wurde 494 v.Chr. von den Persern erobert und zerstört.

Der Wiederaufbau Milets wurde nach den Ideen des Hippodamos von Milet streng rasterförmig durchgeführt. Bis zum Alexanderfeldzug stand die Stadt im 4.Jh.v.Chr. unter persischer Oberherrschaft. In hellenistischer Zeit herrschten verschiedene Mächte in Kleinasien, also auch über Milet, das verstand sich zu behaupten. 133 v.Chr. wurde Milet zusammen mit dem Königreich Pergamon an Rom vererbt und wurde Teil der römischen Provinz Asia.

Milet blieb in der Folgezeit von untergeordneter Bedeutung, da die Römer Ephesos zur Hauptstadt ihrer Provinz Asia wählten. Trotzdem entstanden in der Kaiserzeit auch in Milet zahlreiche repräsentative Bauten.
Ebenso wie Ephesos gab es in Milet eine frühe christliche Gemeinde. Das neue Testament berichtet in der Apostelgeschichte davon, dass sich der Apostel Paulus auf seiner letzten Missionsreise vor seiner Rückkehr nach Jerusalem in Ephesos von den Führern der Gemeinde verabschiedete.

In der Spätantike, also in der Zeit zwischen 280 und 560 n.Chr. ist ein starker Bevölkerungsrückgang zu verzeichnen. Zum Schutz vor feindlichen Überfällen befestigte man das große Theater und versah es zum Schutz an der höchsten Stelle mit einem Kastell. Im Zuschauerraum wurden Wohnhäuser errichtet. In dieser Zeit kam Milet als Bischofssitz eine besondere Bedeutung zu.

In osmanischer Zeit wählten die Fürsten von Menetsche zeitweise ihren Sitz in Milet und ließen zahlreiche repräsentative Bauten. Ein Beispiel hierfür ist die hervorragend erhaltene Ilyas Bey Moschee nahe den Faustina-Thermen.

In der Folgezeit wurde es still um Milet. Bis zu einem schweren Erdbeben im Jahr 1955 befand sich auf dem Ruinengelände ein Dorf namens Balat. Nach dem Erdbeben wurde die Siedlung nach Süden, außerhalb des Stadtgebietes verlegt.

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